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文獻解讀|微生物殘體對土壤有機質貢獻的定量評價

日期： 2023-05-09

標簽:

原名:Quantitative assessment of microbial necromass contribution to soil organic matter

譯名:微生物殘體對土壤有機質貢獻的定量評價

期刊:GLOBAL CHANGE BIOLOGY

IF:13.212

發表時間:2019.9

第一作者:梁超

摘要

近年來，由于土壤碳轉化和固存在緩解氣候變化中的作用越來越需要被量化，而受到了極大的關注。盡管對土壤有機質性質的認識最近有了很大的改進，但微生物殘體作為持久性有機質的一部分的定量重要性仍然存在根本的不確定性。由于缺乏微生物物質是否構成土壤中大部分持久性碳的定量評估，解決這一不確定性受到了阻礙。由于與非微生物有機碳的分子特征重疊，土壤中微生物殘體的直接測量非常具有挑戰性。

此研究對1996年至2018年間發表的現有生物標記氨基糖數據進行了全面分析，并結合生態系統方法、元素碳氮化學計量學和生物標記標度的新占用，展示了一套量化全球溫帶農業、草原和森林生態系統中微生物衍生碳對表層土壤有機碳庫貢獻的策略。研究發現微生物殘體碳可以占到土壤有機碳的一半以上。

因此，建議下一代野外管理需要促進微生物生物量的形成和殘體的保存，以維持健康的土壤、生態系統和氣候。研究分析對改善當前的氣候和碳模型以及幫助制定管理實踐和政策具有重要意義。

研究背景

近年來，由于越來越需要了解和預測全球碳循環及其在氣候變化中的作用，陸地生態系統中碳轉化和固存的研究受到越來越多的關注。在全球范圍內，土壤有機質(SOM)所含的碳比植被和大氣中儲存的碳加起來還要多。因此，土壤有機碳(SOC)作為植物光合作用產生的碳通量通過異養礦化返回大氣的主要通道，在地球系統的全球碳循環中起著重要作用。因此，全球土壤碳儲量相對較小的變化將對大氣CO₂濃度產生重大影響。

土壤碳儲量是由微生物代謝活動和植物碳輸入之間的平衡決定的，理解土壤碳動態的機制基礎依賴于對微生物介導過程的理解。微生物是兩個關鍵的，對比機制的核心:不僅通過礦化二氧化碳減少有機碳儲量，而且通過微生物生物量的形成和與礦物質相關的殘體的穩定，在土壤結構中，或通過結殼，例如，鐵或硅沉淀，增加有機碳儲量。

到目前為止，人們已經接受有機碳儲量在很大程度上受到微生物合成代謝活動的影響，并強調土壤中最持久的有機碳可能不是由植物凋落物或其殘留物組成的，而是首先受到微生物生物量的碳的影響。這一考慮是基于這樣一個事實，即SOM中易于降解和可接近的分子將被微生物消耗，甚至被吸收的分子也可以被降解。然后，這些分子將部分礦化以獲得能量(分解代謝)，部分用于構建微生物生物量。在細胞死亡和隨后的裂解和碎裂之后，一些有機細胞化合物仍然存在，從而形成微生物殘體碳。

微生物殘體碳主要包括來自細胞包膜碎片的顆粒有機物質，以及一些膠體狀的前細胞質物質，如酶、核糖體和小生物聚合物，這些物質在下一代微生物的再利用中累積下來。然而，與植物殘體相比，微生物殘體在何種程度上以及以何種方式被保留，目前尚不清楚。這個明顯的難題導致了大量的相關研究，這些研究提供了一些新興的理解，這些理解集中在微生物作為SOC穩定的參與者，而不僅僅是作為其礦化到CO₂的參與者。例如，已經有研究呼吁明確考慮將微生物殘體直接納入緩慢循環的土壤碳庫，已經為土壤中的有機碳循環開發了有趣的概念框架，并且正在出現必要的支持微生物死亡質量動力學的研究和數據庫。

盡管人們認識到微生物殘體對長期SOM的貢獻可能與生物量不成比例，但研究缺乏計算SOM中殘體碳數量的框架。量化微生物衍生的總有機碳的比例具有重要的科學意義和實用價值，例如，它是在全球背景下理解和參數化土壤過程的先決條件，特別是對于全球碳模型參數的大尺度計算，以及管理穩定過程。在此，研究基于現有證據和迄今尚未探索的基本質量關系，專注于SOM中微生物來源的殘體的定量，并計算全球溫帶農業、草地和森林生態系統中微生物殘體碳評估的貢獻。研究還開發了土壤微生物殘體定量的戰略框架，這可能會提高對土壤有機碳動態的基礎知識，以提高氣候模型的預測能力和土地利用政策的制定。

主要結果

1.土壤有機質理論的范式轉變

在過去的十年中，對SOM的理解取得了巨大的進步。傳統上，觀察到的植物凋落物的逐漸分解引發了將SOC儲存解釋為植物碳在腐殖化過程中變為CO₂后的殘體的觀點。這一觀點與新出現的證據相沖突，即碳儲存是通過微生物難以訪問的碳與容易代謝的碳之間的微妙平衡來實現的。現在認識到，在土壤中為碳封存和土壤肥力提供基礎的有機物形式，并不是傳統上定義的具有未確定結構組成的“腐殖質物質”，而是由各種可分析定義的結構組成，這些結構主要因其所處的局部環境和系統特性而在土壤中持久存在。與傳統觀點相反，這些物質中很大一部分可能并非部分分解的植物化合物，而是微生物代謝產物，在微生物食物鏈中儲存和重新加工，并以殘體的形式存在于土壤中。

因此，這些有機化合物中的大部分可能由微生物殘留物和已經死亡的真菌和細菌的細胞包膜為主導的生物分子結構組成。不幸的是，很少有科學家試圖以有意義的方式對大量的死亡微生物進行量化。2007年，Simpson等人首次提出了是否低估了土壤中的微生物生物量的問題，并報道了從土壤中提取的堿性組分中有50%可能是由微生物細胞中可識別的內容物組成的;然而，目前在土壤微生物殘體定量方面取得的進展有限。

2.建模和實驗為基礎的定量

理論和實驗研究都表明，微生物通過細胞生成、種群生長、死亡、腐爛和殘體碳形成的迭代過程，對持久的有機碳池做出了重大貢獻。碳在土壤中通過微生物途徑的流動已被概念化建模，以追蹤活微生物生物量、微生物殘體和大氣之間的碳轉換過程，或探索微生物群落生物量周轉如何改變微生物衍生的有機碳分配的程度。因此，模型模擬表明，在假設恒定凋落物輸入和模型參數選取的有限文獻數據的基礎上，平衡穩定狀態下微生物衍生碳對SOC的貢獻可能高達82%。根據真菌和細菌的豐度、微生物生物量和殘體的周轉以及微生物對凋落物的代謝反應等參數，它的范圍可以在47%到80%之間。因此，模擬研究表明，微生物衍生的碳驅動有機碳的固存，其程度可能是生態系統特有的，并反映了環境變化;因此，我們迫切主張在未來的研究中考慮定量生態系統方法。

氨基糖生物標志物已廣泛應用于有機碳微生物來源的追蹤。在微生物死亡后，它們的細胞成分會存活下來，留存并積累。不同的微生物群體產生不同的氨基糖。例如，真菌在土壤中產生大部分葡萄胺，而細菌產生麥拉酸，其平均轉化因子分別為9和45，建議將葡萄胺轉化為真菌源碳和將麥拉酸轉化為細菌源碳。在最近的一項研究中，使用氨基糖評估微生物源碳在持續添加農場肥和礦質肥的沙質農業土壤中的積累，發現使用將氨基糖轉化為微生物源碳的平均轉化因子，微生物源碳對總SOC的相對貢獻從0-0.25m處的68％下降到0.5-1.0m處的24％。然而，至今還沒有進行基于轉化因子的策略來重新處理現有土壤數據并評估微生物死物質對SOC貢獻的定量潛力。

3.微生物和土壤中的基本質量關系

微生物殘體對有機碳的貢獻也可以從微生物和土壤中有機氮分布模式的元素碳氮化學計量學中得到。這種方法可能是合理的，因為據報道，微生物將它們的平均碳氮比(C/N)限制在一個相對狹窄的范圍內，盡管它在不同的生態系統中可能存在顯著差異。因此，研究使用基于N相關度量的質量關系來計算微生物殘體與土壤有機氮的比例關系，從而提供了對殘體碳的獨立評估。以往的研究表明，在大多數情況下，土壤氨基糖- N的總含量顯著超過土壤微生物生物量- N的總量。在長期稻田管理的時間序列中，連續栽培超過190-2000年的地塊，土壤氨基糖中氮的濃度超過了生物質的氮含量的2倍。

這一因素在如此長時間內的穩定性表明，氨基糖水平大致反映了微生物來源的生產和降解之間明顯的生物穩定狀態。一般來說，活微生物的微生物生物量對總氮庫的貢獻平均約為3%。然而，微生物細胞氨基糖- N僅占活微生物生物量N的一小部分，據報道，真菌物種干物質中葡萄糖胺含量為49 mg/g，革蘭氏陽性細菌為13.9 mg/g，革蘭氏陰性細菌為3.7 mg/g。細胞肽聚糖是一種由糖和氨基酸組成的聚合物，在大多數細菌的質膜外形成網狀層:在活的革蘭氏陽性細菌細胞中，它可以含有6倍于細胞氨基糖- N的N，肽聚糖由2個氨基糖- N單位和9個氨基酸單位組成，其中一個通常是賴氨酸，含有兩個N原子;相比之下，活的革蘭氏陰性菌的細胞肽-狗聚糖含有的氮是細胞氨基糖- N的三倍，其中兩個單位的氨基糖- N補充了四個單位的氨基酸- N。此外，額外的微生物氮可能附著在肽聚糖上，如磷壁酸，并嵌入蛋白質中。因此，微生物細胞中一小部分氨基糖與很大一部分非氨基糖N(主要是蛋白質，因此是氨基酸和核酸)相關。

生物標志物氨基糖與實際細菌或真菌質量的關系是可變的，因為不同微生物的轉化因子存在顯著差異，但為了探索一系列微生物衍生的碳到SOM，這構成了適當的簡化。在土壤中，以65%的革蘭氏陽性細菌和35%的革蘭氏陰性細菌的平均份額來計算，保存在肽聚糖中的土壤氮量約為桿菌酸-N的11.2倍。由于土壤樣品中的微生物酸氮通常占總氮的0.2%-0.5%，因此土壤氮庫的2.2% - 5.6%包含在細菌肽聚糖中。由于土壤中總細菌殘留物的存儲量遠高于細菌生物量，在氮的轉換系數為6.67之后，其系數為4.85，因此大約11%-27%的土壤氮是細菌殘體氮。就微生物細胞而言，真菌氮的一部分仍然是未知的。

土壤中葡萄糖胺的含氮量是菌酸的5-90倍，而在活細菌中，這一比例從2到8不等。以細菌中氨基葡萄糖-N與乳酸菌酸-N的最大比值為8倍，土壤中氨基葡萄糖-N與乳酸菌酸-N的最大比值為90倍計算，額外的氨基葡萄糖一定來自真菌，真菌的幾丁質細胞壁內含有葡萄糖-氨基葡萄糖作為單體。由于土壤中常見的真菌與細菌的比例在0.5-5之間，細菌殘體中氮的最大含量為27%，因此真菌和細菌殘體的氮含量可能達到土壤有機氮池的40.5%至100%。如果通過推測在土壤殘體碳形成過程中微生物細胞維持的平均C/N比率為6.7，并基于土壤的平均C/N比率為11.5，這意味著微生物殘體對總有機碳的貢獻可能在23.6%至58.3%之間。或者可以通過考慮細菌和真菌生物量之間的C/N比率變化來指定此計算。根據Paul和Clark，細菌的平均C/N為4(范圍在3到5之間)，真菌的平均C/N為10(范圍在4.5到15之間)。在類似于上文所述的計算中，這將導致微生物殘體氮對土壤有機氮的貢獻為27%-100%。

因此，根據土壤平均C/N比值(11.5)以及真菌和細菌的平均C/N比值(10)，估計總有機碳的23% - 87%可能來自真菌殘體，9%-35%可能來自細菌殘體。

4.在溫帶土壤中，微生物死亡物質對碳儲存的貢獻

研究通過1996年至2018年間發表的現有氨基糖數據，對全球溫帶農業、草原和森林生態系統的文獻進行了整理，并使用生物標志物氨基糖向殘體碳的轉化因子對其進行了再處理。

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? ? ? ? ? ? ? ? ?圖1?土壤生態系統碳循環示意圖

假設細菌生物量含有46%的有機碳，并且基于65%的革蘭氏陽性細菌和35%的革蘭氏陰性細菌的比例，細菌組織中的革蘭氏酸為10.3 mg/g-dw，通過將細菌殘體的碳濃度直接乘以45來計算。

真菌死亡物質的碳含量是基于兩個步驟計算的：

（a）通過從總的葡萄糖胺中減去細菌葡萄糖胺來估計真菌葡萄糖胺，假設在細菌細胞中，桿菌酸和葡萄糖胺平均以1:2的摩爾比出現；

（b）將真菌葡萄糖胺的濃度乘以9。微生物死亡物質的碳含量近似為真菌死亡物質碳和細菌死亡物質碳的總和。

研究證明微生物殘體對表層土壤有機碳(<0.25 m)的貢獻因生態類型與不同植被和土地利用而異(圖2)。溫帶農業土壤(55.6%)和草地土壤(61.8%)中微生物殘體碳的貢獻占總有機碳的50%以上，溫帶森林土壤中微生物殘體碳的貢獻約占30%。在溫帶森林土壤中，微生物殘體碳對有機碳的貢獻較低，這可以解釋為耕作缺乏混合和地表凋落物摻入的稀釋效應，森林土壤的有機碳含量(86.7 g/kg)明顯高于草地(35.3 g/kg)和農業土壤(18.2 g/kg)。

此外，碳氮比較大的森林土壤氮素限制可能會阻礙植物凋落物的分解、微生物生物量的轉化和微生物壞死塊的產生，從而導致礦物相關有機質的減少。這表明，植物凋落物對有機碳形成的“體外微生物修飾途徑”主要發生在溫帶森林土壤中，突出了使用綜合框架來理解SOM循環的必要性。

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研究發現，在所有三種研究生態型中，真菌殘體碳(約占殘體總碳的70%)對有機碳的貢獻始終高于細菌殘體碳(26%-28%)。殘體中真菌的比例始終大于細菌的比例，這可能表明真菌殘體組織的輸入更大，而不僅僅是它的持續存在。對不同生態系統的磷脂脂肪酸(PLFA)分析表明，活生物量中真菌:細菌的比值經常超過1。這可能是由于真菌菌絲生長產生的生物量的碳消耗較大。值得注意的是，與其他生態系統相比，森林土壤中有機碳(真菌:細菌殘體)與細菌貢獻的平均比例最大，這與Bailey等人(2002)的觀察結果一致，即有機碳的固存似乎與真菌的高豐度相關;?然而，與這一結論相反，定量殘體碳估計表明真菌不負責，因為微生物殘體碳的總體比例在森林生態系統中最低(圖2b)，這突出表明微生物殘體碳的貢獻并不總是有機碳儲存的最主要途徑。

文獻解讀|微生物殘體對土壤有機質貢獻的定量評價

圖2不同生態型溫帶土壤總有機碳及微生物壞死體碳的貢獻

此外，研究分析表明，在溫帶土壤中，較低的土壤微生物殘體數量與較大的平均C/N比相關，這表明基質質量是影響微生物在地下固碳中的合成代謝作用的關鍵因素。在碳氮比較高的氮限制土壤中，微生物需要額外的氮來滿足其生長需求，因此較低的微生物生長效率和碳利用效率將降低微生物合成代謝產生的碳轉移到土壤中的效率，從而使其可以穩定。

文獻解讀|微生物殘體對土壤有機質貢獻的定量評價

圖3基于氨基糖數據定量土壤微生物殘體碳的框架

結論

如今，土壤生態學家堅持認為，即使微生物通常不為人所見，我們也不能忽視它們的存在。正如達爾文所說，對于一種不斷重復的原因所產生的影響無法進行綜合評估，這往往阻礙了科學的進展。因此，我們需要定量數據來描述微生物衍生碳對自然和人工管理生態系統中的土壤有機碳（SOC）儲存的貢獻。我們預計，微生物殘體對SOC的貢獻可能具有很大的范圍，且在不同緯度的土壤中可能存在顯著差異，但其中的原因尚不明確，也沒有完全理解。

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對所有氣候區域的土壤微生物殘體進行額外研究將對我們理解微生物對碳循環的控制從區域到國家、大陸和全球尺度的作用至關重要。我們推測，微生物衍生的SOC在苔原多年凍土中可能只占很小的比例。在苔原土壤中，微生物代謝受到惡劣環境的限制，例如低溫或缺氧，微生物缺乏分解和循環土壤有機物的能力。相比之下，在其他氣候位置，我們可能會遇到經過高度加工處理的有機物質，其中土壤有機質主要由微生物合成的材料組成。未來的研究還應關注這種微生物死亡物質在各種土壤環境中的持久性。

了解土壤中生活微生物的碳循環非常動態，為我們理解其死亡物質的長期持久性提供了基礎，對控制大氣CO₂和管理農業生產力具有重要意義。在當前情況下，微生物過程開始納入建模中，因此，這個領域迫切需要更多的研究來改進相關模型，并幫助制定管理實踐和政策。因此，本研究旨在積極呼吁，關注微生物死亡物質在土壤碳穩定化中的重要作用。

論文id：10.1111/gcb.14781

END

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氨基糖、木質素、PLFA

磷組分、有機酸、有機氮組分

微生物量碳氮磷、同位素、CUE等

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